关于美国短毛猫的起源有两种说法：一部分人认为该猫是美洲大陆土著猫，经长期选育而成;一部分人认为它是17世纪从欧洲随美国移民带来后，经改良而育成。
1620年的秋天，一条本用来捕鱼的小船(“五月花”号)离开英国港口，驶向了大洋彼岸的美国。事实上，当他们离开港口时，许多老水手都怀疑这条只有27米长的木头帆船是否能顺利到达彼岸。船上一共有102人，一些必需品和十几只猫。终于经过了三个多月的海上艰难挣扎，他们来到了一个安静的港湾，那里有很多鱼虾，海岸不远就是一座小山，山间泉水叮咚。这一切的一切，就像是上帝为他们安排好的，“五月花”号上的人们不停地在胸口画着十字，感谢上帝对他们的恩赐。1621年11月的第4个星期四，他们举行一场盛大的庆祝会，庆祝他们的丰收，同时对上帝和帮助他们的人表示感谢。
后来，这个庆祝会固定下来，每年举行，称为感恩节。从这以后，“五月花”号上的人们开始在这片土地上安居乐业，在这里开始新生活，以后就有了美国。而当初船上的那些猫是用来抓老鼠和保护船上的粮食的，这些猫随着“五月花”号来到新大陆后，就在北美一带生长。可以说它们见证了美国的发展，是美国的开国功臣之一。最终，经过多年不断的繁殖，终于确立了的北美洲短毛猫种。
在二十世纪初，由于有一些外国的猫品种被介绍到美国，美国短毛猫的土生血统便开始被削弱，与长毛猫及暹罗猫交配后所得的小猫，有着多种不同长度的被毛，身形，颜色及性情。而那些钟情于土生美国短毛猫的人士，他们唯有开始选择性地繁殖以保留美国短毛猫的特征，早期的繁殖者成功地获得完美的斑纹，颜色，亦保留了强壮的形态，美丽的面孔及可爱的性格。
美国CFA选择了这可爱的品种成为其首五个被确认的品种之一。早期被称为短毛家猫，但为了更有力代表这种All American Cat，在1996年易名为美国短毛猫，代表这在北美洲土生的品种有别于一般在街上随处可见的短毛猫。而这个新的名字亦停止了人们对美国短毛猫及其它短毛猫的混淆。直至二十世纪，美国短毛猫在猫展中有着稳定的发挥，亦屡获殊荣，包括两只CFA Cat of the Year及一只CFA Kitten of the Year。
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